Neural processing of audiovisual and painful analogue trauma and its relationship with subsequent audiovisual and pain intrusions

Eur J Psychotraumatol. 2024;15(1):2388429. doi: 10.1080/20008066.2024.2388429. Epub 2024 Sep 16.

Abstract

Background: Posttraumatic stress disorder and medically unexplained pain frequently co-occur. While pain is common during traumatic events, the processing of pain during trauma and its relation to audiovisual and pain intrusions is poorly understood.Objective: Here we investigate neural activations during painful analogue trauma, focusing on areas that have been related to threat and pain processing, and how they predict intrusion formation. We also examine the moderating role of cumulative lifetime adversity.Methods: Sixty-five healthy women were assessed using functional magnetic resonance imaging. An analogue trauma was induced by an adaptation of the trauma-film paradigm extended by painful electrical stimulation in a 2 (film: aversive, neutral) x 2 (pain: pain, no-pain) design, followed by 7-day audiovisual and pain intrusion assessment using event-based ecological momentary assessment. Intrusions were fitted with Bayesian multilevel regression and a hurdle lognormal distribution.Results: Conjunction analysis confirmed a wide network including anterior insula (AI) and dorsal anterior cingulate cortex (dACC) being active both, during aversive films and pain. Pain resulted in activation in areas amongst posterior insula and deactivation in a network around ventromedial prefrontal cortex (VMPFC). Higher AI and dACC activity during aversive>neutral film predicted greater audiovisual intrusion probability over time and predicted greater audiovisual intrusion frequency particularly for participants with high lifetime adversity. Lower AI, dACC, hippocampus, and VMPFC activity during pain>no-pain predicted greater pain intrusion probability particularly for participants with high lifetime adversity. Weak regulatory VMPFC activation was associated with both increased audiovisual and pain intrusion frequency.Conclusions: Enhanced AI and dACC processing during aversive films, poor pain vs. no-pain discrimination in AI and dACC, as well as weak regulatory VMPFC processing may be driving factors for intrusion formation, particularly in combination with high lifetime adversity. Results shed light on a potential path for the etiology of PTSD and medically unexplained pain.

Antecedentes: El trastorno de estrés postraumático y el dolor medicamente inexplicable suelen coexistir. Si bien el dolor es frecuente durante los eventos traumáticos, el procesamiento del dolor durante el trauma y su relación con intrusiones audiovisuales y dolorosas no se comprenden bien.

Objetivo: En este trabajo investigamos las activaciones neurales durante un trauma análogo doloroso, centrándonos en áreas relacionadas con el procesamiento del dolor y la amenaza y en cómo predicen la formación de intrusiones. También examinamos el papel moderador de la adversidad acumulada a lo largo de la vida.

Métodos: Fueron evaluadas sesenta y cinco mujeres sanas utilizando imágenes de resonancia magnética funcional. Se indujo un trauma analógico mediante una adaptación del paradigma de película de trauma ampliado con estimulación eléctrica dolorosa en un diseño de 2 (película: aversiva, neutral) x 2 (dolor: dolor, sin dolor), seguida de una evaluación audiovisual y de intrusión del dolor durante 7 días mediante una evaluación ecológica momentánea basada en eventos. Las intrusiones se ajustaron con regresión multinivel Bayesiana y una distribución log normal de obstáculos.

Resultados: El análisis de conjunción confirmó una red amplia que incluye la ínsula anterior (IA) y la corteza cingulada anterior dorsal (CCAd) activa tanto durante películas aversivas como durante el dolor. El dolor resultó en activación en áreas entre la ínsula posterior y la desactivación en una red alrededor de la corteza prefrontal ventromedial (CPFVM). Una mayor actividad de la IA y la CCAd durante una película aversiva>neutra predijo una mayor probabilidad de intrusión audiovisual a lo largo del tiempo y predijo una mayor frecuencia de intrusión audiovisual, particularmente para los participantes con gran adversidad a lo largo de la vida. Una menor actividad de IA, CCAd, hipocampo y CPFVM durante el dolor>sin dolor predijo mayor probabilidad de intrusión de dolor, particularmente para los participantes con gran adversidad alo largo de la vida. Una activación débil reguladora de la CPFVM se asoció con una mayor frecuencia de intrusiones audiovisuales y de dolor.

Conclusiones: El procesamiento mejorado de la IA y CCAd durante las películas aversivas, la escasa discriminación entre dolor y ausencia de dolor en IA y CCAd, así como el débil procesamiento regulador de la CPFVM pueden ser factores impulsores de la formación de intrusiones, particularmente en combinación con una gran adversidad a lo largo de la vida. Los resultados arrojan luz sobre una posible vía para la etiología del TEPT y el dolor medicamente inexplicable.

Keywords: Dolor; Pain; adversidad a lo largo de la vida; adversidad en la infancia; affective neuroscience; childhood adversity; fMRI; intrusion; intrusión; lifetime adversity; neurociencia afectiva; película de trauma; posttraumatic stress disorder; trastorno de estrés postraumático; trauma film.

Plain language summary

AI and dACC play a common role for both trauma- and pain-processing.In combination with high lifetime adversity, higher AI and dACC aversive film processing was associated with higher audiovisual intrusion frequency, whereas weaker AI and dACC pain discrimination enhanced the chance for pain intrusions.Weak regulatory VMPFC activity in aversive situations increased both audiovisual and pain intrusion formation.

MeSH terms

  • Adult
  • Bayes Theorem
  • Female
  • Gyrus Cinguli / diagnostic imaging
  • Gyrus Cinguli / physiopathology
  • Humans
  • Magnetic Resonance Imaging*
  • Pain* / physiopathology
  • Pain* / psychology
  • Prefrontal Cortex / diagnostic imaging
  • Prefrontal Cortex / physiopathology
  • Stress Disorders, Post-Traumatic* / physiopathology
  • Stress Disorders, Post-Traumatic* / psychology
  • Young Adult