Ectomycorrhizal fungi and the nitrogen economy of Nothofagus in southern Patagonia

Ecol Evol. 2024 Sep 29;14(10):e70299. doi: 10.1002/ece3.70299. eCollection 2024 Oct.

Abstract

Subantarctic Nothofagus forests are the southernmost forests in the world, with negligible atmospheric nitrogen (N) deposition. Most paradigms about the role of ectomycorrhizal (ECM) fungi in N cycling and plant N uptake at high latitudes have been tested in boreal coniferous forests, while in the southern hemisphere, ECM hosts are primarily angiosperms. Using ITS1 meta-barcoding, we characterized ECM and saprotrophic fungal communities in evergreen and deciduous Nothofagus forests forming monodominant and mixed stands in the archipelago of Tierra del Fuego (Chile and Argentina). We assessed the N economy of Nothofagus by correlating host species with fungal relative abundances, edaphic variables, net N mineralization, microbial biomass N and the activity of eight extracellular soil enzymes activities. The N economy of deciduous N. pumilio forests was strikingly similar to boreal coniferous forests, with the lowest inorganic N availability and net N mineralization, in correlation to higher relative abundances of ECM fungi with enzymatic capacity for organic N mobilization (genus Cortinarius). In contrast, the N economy of evergreen N. betuloides forests was predominantly inorganic and correlated with ECM lineages from the family Clavulinaceae, in acidic soils with poor drainage. Grassy understory vegetation in deciduous N. antarctica forests likely promoted saprotrophic fungi (i.e., genus Mortierella) in correlation with higher activities of carbon-degrading enzymes. Differences between Nothofagus hosts did not persist in mixed forests, illustrating the range of soil fertility of these ECM angiosperms and the underlying effects of soil and climate on Nothofagus distribution and N cycling in southern Patagonia.

Los bosques subantárticos de Nothofagus son los más australes del mundo, en donde la deposición atmosférica de nitrógeno (N) es casi nula. La mayoría de los estudios sobre el papel de hongos ectomicorrícicos (ECM) está basado en bosques de coníferas perennes, en el hemisferio norte; mientras que en el hemisferio sur los hospederos ECM son principalmente angiospermas. Caracterizamos las comunidades de hongos ECM y saprobios del suelo por secuenciación de ADN ambiental de la región ITS1 de 150 muestras recolectadas en bosques perennes, caducifolios y mixtos dominados por Nothofagus en el archipiélago de Tierra del Fuego (Argentina y Chile). Estudiamos la economía del N en diferentes bosques de Nothofagus, evaluando las correlaciones entre las comunidades de hongos ECM y saprobios con sus hospederos, variables edáficas, mineralización neta del N, biomasa microbiana del N y la actividad de ocho enzimas extracelulares. Encontramos que la economía del N de los bosques caducifolios de N. pumilio es sorprendentemente similar a la de los bosques de coníferas boreales, en los que encontramos los valores más bajos de N orgánico disponible y de mineralización neta del N, en correlación con mayor abundancia relativa de hongos ECM con capacidad enzimáticas de descomposición (género Cortinarius). En contraste, la economía del N de los bosques perennes de N. betuloides es predominantemente inorgánica y se correlaciona con abundancia alta de hongos ECM de la familia Clavulinaceae, preferentemente en suelos ácidos y anegadizos. La vegetación herbácea del sotobosque en los bosques caducifolios de N. antarctica posiblemente ha aumentado la abundancia de hongos saprobios (p. ej., Mortierella) que se correlaciona con una mayor actividad de enzimas de degradación del carbono. Las diferencias encontradas entre bosques perennes y caducifolios no persistieron en los bosques mixtos, lo que ilustra el gradiente de fertilidad del suelo de estas angiospermas formadoras de ectomicorrizas, y los efectos subyacentes del suelo y el clima en la distribución de Nothofagus y el ciclo del N en la región.

Keywords: Nothofagaceae; leaf phenology; mycorrhizal associations; nutrient cycling; soil fertility; southern hemisphere; subantarctic forests.