Soil carbon and nitrogen cycling at the atmosphere-soil interface: Quantifying the responses of biocrust-soil interactions to global change

Glob Chang Biol. 2024 Oct;30(10):e17519. doi: 10.1111/gcb.17519.

Abstract

In drylands, where water scarcity limits vascular plant growth, much of the primary production occurs at the soil surface. This is where complex macro- and microbial communities, in an intricate bond with soil particles, form biological soil crusts (biocrusts). Despite their critical role in regulating C and N cycling in dryland ecosystems, there is limited understanding of the fate of biologically fixed C and N from biocrusts into the mineral soil, or how climate change will affect C and N fluxes between the atmosphere, biocrusts, and subsurface soils. To address these gaps, we subjected biocrust-soil systems to experimental warming and drought under controlled laboratory conditions, monitored CO2 fluxes, and applied dual isotopic labeling pulses (13CO2 and 15N2). This allowed detailed quantification of elemental pathways into specific organic matter (OM) pools and microbial biomass via density fractionation and phospholipid fatty acid analyses. While biocrusts modulated CO2 fluxes regardless of the temperature regime, drought severely limited their photosynthetic C uptake to the extent that the systems no longer sustained net C uptake. Furthermore, the effect of biocrusts extended into the underlying 1 cm of mineral soil, where C and N accumulated as mineral-associated OM (MAOM<63μm). This was strongly associated with increased relative dominance of fungi, suggesting that fungal hyphae facilitate the downward C and N translocation and subsequent MAOM formation. Most strikingly, however, these pathways were disrupted in systems exposed to warming, where no effects of biocrusts on the elemental composition of the underlying soil nor on MAOM were determined. This was further associated with reduced net biological N fixation under combined warming and drought, highlighting how changing climatic conditions diminish some of the most fundamental ecosystem functions of biocrusts, with detrimental repercussions for C and N cycling and the persistence of soil organic matter pools in dryland ecosystems.

En regiones áridas, donde la sequía limita el crecimiento de plantas vasculares, gran parte de la producción primaria ocurre en la superficie del suelo. En este lugar, complejas comunidades microbianas, estrechamente ligadas a partículas del suelo, forman costras biológicas (conocidas también como biocostras). Aunque estas biocostras son cruciales para regular los ciclos del carbono (C) y nitrógeno (N) en ecosistemas áridos, aún existe una comprensión limitada del destino hacia el suelo mineral del C y N fijados biológicamente desde las biocostras, o sobre cómo el cambio climático afectará los flujos de C y N entre la atmósfera, las biocostras y los suelos subsuperficiales. Para abordar estas brechas, sometimos sistemas de biocostra y suelo a aumentos de temperatura y sequía experimentales en condiciones controladas de laboratorio, donde monitoreamos los flujos de CO2 y aplicamos pulsos de etiquetado isotópico dual (13CO2 y 15N2). Esto permitió una cuantificación detallada de las vías de incorporación de los elementos en grupos específicos de materia orgánica (MO) y biomasa microbiana mediante fraccionamiento por densidad y análisis de ácidos grasos de fosfolípidos (PLFA). Si bien las biocostras modularon los flujos de CO2 independientemente del régimen de la temperatura, la sequía restringió severamente la captación fotosintética de C hasta el punto de que los sistemas ya no mantuvieron la absorción neta de C. Además, el efecto de las biocostras se extendió hasta 1 cm del suelo bajo esta, donde el C y el N se acumularon como MO asociada a minerales (MAOM<63μm). Esto se relaciona estrechamente con un aumento en la dominancia relativa de hongos, lo que sugiere que las hifas de los hongos facilitan la translocación descendente de C y N y subsecuentemente la formación de MAOM. Sin embargo, lo más sorprendente es que estas vías se vieron interrumpidas en sistemas expuestos al aumento de temperatura, donde no se determinaron efectos de las biocostras en la composición elemental del suelo subyacente ni en la MAOM. Esto se asoció con una reducción de la fijación biológica neta de N bajo el efecto combinado del aumento de la temperatura y la sequía, destacando cómo las condiciones climáticas cambiantes disminuyen algunas de las funciones ecosistémicas más fundamentales de las biocostras, con repercusiones perjudiciales para el ciclo de C y N y la persistencia de los depósitos de MOS en los ecosistemas áridos.

Keywords: C cycle; PLFA; biocrust; biological soil crusts; climate change; dryland; dual labeling; soil organic matter.

MeSH terms

  • Atmosphere* / chemistry
  • Carbon / analysis
  • Carbon / metabolism
  • Carbon Cycle*
  • Carbon Dioxide / analysis
  • Carbon Dioxide / metabolism
  • Climate Change*
  • Droughts*
  • Ecosystem
  • Nitrogen / analysis
  • Nitrogen / metabolism
  • Nitrogen Cycle*
  • Soil Microbiology*
  • Soil* / chemistry

Substances

  • Soil
  • Carbon
  • Carbon Dioxide
  • Nitrogen