The hyoid apparatus of tetrapods is highly diverse in its morphology. It plays an important role in feeding, breathing, sound production, and various other behaviors. Among turtles, the diversity of the hyoid apparatus has been recurrently linked to their habitat. The ossification of the hyoid corpus is often the main trait used in correlations with "niche" occupancy, an ossified corpus being associated with aquatic environments and a cartilaginous corpus with terrestrial life. Most studies conducted so far have focused on species belonging to Testudinoidea, the clade that occupies the biggest diversity of habitats (i.e., terrestrial, semi-terrestrial, and aquatic animals), while other turtle lineages have been largely understudied. We assessed the adult anatomy of the hyoid apparatus of 92 turtle species from all "families", together with ossification sequences from embryological series of 11 species, some described for the first time here. Using nearly 40 different discrete anatomical characters, we discuss the evolutionary patterns and the biological significance of morphological transformations in the turtle hyoid elements. Morphological changes are strongly associated to feeding modes, with several instances of convergent evolution within and outside the Testudines clade, and are not as strongly connected to habitat as previously thought. Some of the hyoid character states we describe are diagnostic of specific turtle clades, thus providing phylogenetically relevant information.
O aparelho hióide dos tetrápodes é altamente diversificado em sua morfologia. Ele desempenha um papel importante na alimentação, respiração, produção de som e vários outros comportamentos. Entre as tartarugas, a diversidade do aparelho hióide tem sido recorrentemente associada ao habitat ocupado pela espécie. A ossificação do corpo hióide é frequentemente a principal característica utilizada nas correlações com ocupação de “nicho”, com um corpus ossificado associado a ambientes aquáticos e um corpus cartilaginoso a ambientes terrestres. A maioria dos estudos realizados até agora focaram em espécies pertencentes a Testudinoidea, o clado que ocupa o maior diversidade de habitats (ou seja, animais terrestres, semi-terrestres e aquáticos), enquanto outras linhagens de tartarugas têm sido pouco estudadas. Avaliamos a anatomia adulta do aparelho hióide de 92 espécies de tartarugas de todas as “famílias”, juntamente com sequência de ossificação de séries embriológicas de onze espécies, algumas descritas pela primeira vez aqui. Usando quase 40 caracteres anatômicos discretos diferentes, discutimos os padrões evolutivos e o significado biológico das transformações morfológicas nos elementos hióides da tartaruga. Alterações morfológicas estão fortemente associadas aos modos de alimentação, com vários exemplos de evolução convergente dentro e fora do clado Testudines, e não estão tão fortemente ligados ao habitat como se pensava anteriormente. Alguns dos estados de caráter que descrevemos são diagnósticos de clados específicos de tartarugas, fornecendo assim informações filogeneticamente relevantes.
El aparato hyoideo de los tetrápodos es muy diverso en su morfología. El mismo desempeña un papel importante en la alimentación, la respiración, la producción de sonidos y otras funciones. En las tortugas, la diversidad del aparato hyoideo se ha relacionado con el hábitat. La osificación del cuerpo hyoideo es a menudo el rasgo principal utilizado en correlaciones con la ocupación de “nichos”; un cuerpo osificado se asocia con ambientes acuáticos y un cuerpo cartilaginoso con la vida terrestre. La mayoría de los estudios realizados se han centrado en especies pertenecientes a Testudinoidea, el clado que ocupa la mayor diversidad de hábitats (terrestre, semiterrestre y acuático), mientras que otros linajes de tortugas han sido poco estudiados. Evaluamos la anatomía adulta del aparato hyoideo de 92 especies de tortugas de todas las “familias”, junto con secuencias de osificación de series embriológicas de once especies, algunas descritas por primera vez aquí. Utilizando casi 40 caracteres anatómicos discretos diferentes, discutimos los patrones evolutivos y el significado biológico de lastransformaciones morfológicas en los elementos hyoideos de las tortugas. Los cambios morfológicos están asociados con los modos de alimentación, con varios casos de convergencia dentro y fuera del clado Testudines; la asociación con el hábitat no es tan robusta como se ha hipotetizado. Algunos de los estados de caracteres que describimos son diagnósticos de clados de tortugas específicos, proporcionando así información filogenéticamente relevante.
Der Zungenbeinapparat der Tetrapoden ist morphologisch sehr vielfältig. Er spielt eine wichtige Rolle bei der Nahrungsaufnahme, der Atmung, der Tonerzeugung und verschiedenen anderen Verhaltensweisen. Bei Schildkröten wurde die Vielfalt des Zungenbeinapparats immer wieder mit ihrem Lebensraum in Verbindung gebracht. Die Verknöcherung des Zungenbeins ist häufig das Hauptmerkmal, um ökologische Nischen-Zugehörigkeiten zu besprechen, wobei ein verknöchertes Hyoid-Corpus mit aquatischen Lebensräumen und ein knorpeliges mit terrestrischer Lebensweise in Verbindung gebracht wird. Die meisten Studien konzentrierten sich bisher auf Arten, die zu den Testudinoidea gehören, der Gruppe mit der größten Vielfalt an Lebensräumen (d. h. terrestrische, semi-terrestrische und aquatische Tiere), während andere Schildkrötengruppen bisher kaum untersucht wurden. In der vorliegenden Studie haben wir die adulte Anatomie des Zungenbeinapparats von 92 Arten aus allen Schildkröten-„Familien“untersucht. Hinzu kommen Verknöcherungssequenzen aus embryologischen Serien von elf Arten, von denen einige hier zum ersten Mal beschrieben werden. Anhand von fast 40 diskreten anatomischen Merkmalen diskutieren wir die evolutionären Muster und die biologische Bedeutung der morphologischen Veränderungen des Hyoid-Apparats. Sie stehen in engem Zusammenhang mit der Art der Nahrungsaufnahme, wobei es mehrere Fälle konvergenter Evolution innerhalb und außerhalb der Schildkröten gibt. Einige der von uns beschriebenen Hyoid-Merkmale sind diagnostisch für bestimmte Taxa und liefern somit phylogenetisch relevante Informationen.
© The Author(s) 2024. Published by Oxford University Press on behalf of the Society for Integrative and Comparative Biology.